影片讲述了新生代蜘蛛侠迈尔斯·莫拉莱斯（沙梅克·摩尔 Shameik Moore 配音）携手蜘蛛格温·斯泰西（海莉·斯坦菲尔德 Hailee Steinfeld 配音），穿越多元宇宙踏上更宏大的冒险征程的故事。面临每个蜘蛛侠都会失去至亲的宿命，迈尔斯誓言打破命运魔咒，找到属于自己的英雄之路。而这个决定和米格尔·奥哈拉（奥斯卡·伊萨克 Oscar Is aac 配音）所领军的蜘蛛联盟产生了极大冲突，一场以一敌百的蜘蛛侠大内战即将拉响！
并不遥远的未来，来自外星系的异星蜓入侵地球，造成超过一千万人死亡。危难时刻，勇敢的队长瑞克汉姆阻挡了侵略者扩张的步伐。利用这有限宝贵的时间，地球人致力寻找具有极高天赋的少年加以训练培养，以期他们能够成为挫败外星入侵者的领袖人物。身形瘦小、神色忧郁但目光无比坚定的安德·维京（阿沙·巴特菲尔德 Asa Butterfield 饰）正是这群少年中的一员，他也是国际舰队寄予厚望并重点培养的对象。经过数轮严苛的考评，安德的潜质得到战斗学校的指挥官格拉夫上校（哈里森·福特 Harrison Ford 饰）的肯定，他被
